А.П. Рытик1, В.В. Тучин2

1,2 Саратовский национальный исследовательский государственный университет
им. Н.Г. Чернышевского (г. Саратов, Россия)
2 Федеральный исследовательский центр «Саратовский научный центр
Российской академии наук» (г. Саратов, Россия)
1 ra4csz@ya.ru; 2tuchinvv@mail.ru

Постановка проблемы. В настоящее время важной проблемой современной биофизики является необходимость исследования воздействия электромагнитного излучения на живые клетки. Поэтому обобщение, систематизация и поиск новых эффектов влияния электромагнитного излучения на живые клетки – актуальная проблема.

Цель работы – исследование влияния терагерцевого излучения на живые клетки; определение новых биологических эффектов, индуцируемых этим излучением.

Результаты. Представлены результаты современных исследований по воздействию электромагнитного терагерцевого излучения в диапазоне частот 0,5…100 ТГц при разном уровне плотности мощности на живые клетки. Рассмотрена проблема безопасности этого излучения для организма человека с точки зрения влияния излучения на структуры и системы биологической клетки.

Практическая значимость. Анализ влияния терагерцевого излучения на биологические объекты и поиск новых биологических эффектов, индуцируемых этим излучением, позволит понять фундаментальные процессы, протекающие в живых биологических системах, не изменяя естественный ход этих процессов.

Рытик А.П., Тучин В.В. Эффекты воздействия терагерцевого излучения на живые клетки // Биомедицинская радиоэлектроника. 2023. T. 26. № 6. С. 33−46. DOI: https://doi.org/10.18127/ j15604136-202306-05

1. Черкасова O.П., Сердюков Д.С., Ратушняк А.С., Немова, Е.Ф., Козлов Е.Н., Шидловский Ю.В., Зайцев K.И., Tучин В.В. Механизмы влияния терагерцевого излучения на клетки (обзор) // Оптика и спектроскопия. 2020. Т. 128. Вып. 6. С. 852–864. DOI: 10.21883/OS.2020.06.49420.51-20.
2. Romanenko S., Begley R., Harvey A., Hool L., Wallace V. The interaction between electromagnetic fields at megahertz, gigahertz and terahertz frequencies with cells, tissues and organisms: Risks and potential. Journal of The Royal Society Interface. 2017. V. 14. P. 0585. DOI 10.1098/rsif.2017.0585.
3. Sun Lan, Li Yangmei, Yu Yun, Wang Peiliang, Zhu Shengquan, Wu Kaijie, Liu Yan, Wang Ruixing, Min Li, Chang Chao. Inhibition of Cancer Cell Migration and Glycolysis by Terahertz Wave Modulation via Altered Chromatin Accessibility. Research. 2022. V.16. № 1. P. 60679. DOI:10.34133/2022/9860679.
4. База данных биомедицинских публикаций https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/?term= THz&timeline=expanded.
5. Сайт Всемирной организации здравоохранения https://www.vosviewer.com/ products#citation-density-maps.
6. Sitnikov D.S., Ilina I.V., Pronkin A.A. Experimental system for studying bioeffects of intense terahertz pulses with electric field strength up to 3.5 MV/cm. Opt. Eng. 2020. V. 5(6). P. 061613. DOI: 10.1117/1.OE.59.6.061613.
7. Weightman P. Prospects for the study of biological systems with high power sources of terahertz radiation. Phys Biol. 2012. V. 9(5). P. 053001. DOI: 10.1088/1478-3975/9/5/053001. Epub 2012 Aug 29. PMID: 22931749.
8. Schroer M.A., Schewa S., Gruzinov A.Y. et al. Probing the existence of non-thermal Terahertz radiation induced changes of the protein solution structure. Sci. Rep. 2021. № 11. P. 22311.
9. Smolyanskaya O.A., Chernomyrdin N.V., Konovko A.A., Zaytsev K.I., Ozheredov I.A., Cherkasova O.P., Nazarov M.M., Guillet J.-P., Kozlov S.A., Kistenev Yu. V., Coutaz J.-L., Mounaix P., Vaks V.L., Son J.-H., Cheon H., Wallace V.P., Feldman Yu., Popov I., Yaroslavsky A.N., Shkurinov A.P., Tuchin V.V. Terahertz biophotonics as a tool for studies of dielectric and spectral properties of biological tissues and liquids. Progress in Quantum Electronics. 2018. V. 62. P. 1–77.
10. Sun L., Zhao L., Peng R.Y. Research progress in the effects of terahertz waves on biomacromolecules. Military Med. 2021. Res. 8. P. 28.
11. Колесников А.С., Колесникова Е.А., Попов А.П., Назаров М.М., Шкуринов А.П., Тучин В.В. Мониторинг дегидратации мышечной ткани in vitro  под действием гиперосмотических агентов  в терагерцевом диапазоне // Квантовая электроника. 2014. T. 44. № 7. C. 633–640.
12. Peltek S., Meshcheryakova I., Kiseleva E., Oshchepkov D., Rozanov A., Serdyukov D., Demidov E., Vasiliev G., Vinokurov N., Bryanskaya A., Bannikova S., Popik V., Goryachkovskaya T. E.-coli aggregation and disruption of cell division after terahertz irradiation. Sci Rep. 2021. October 14. V. 11 (1). P. 20464. DOI: 10.1038/s41598-021-99665-3
13. Ramundo O.A., Gallerano G.P. Terahertz Radiation Effects and Biological Application. J. Infrared Milli Terahz Waves. 2009. V. 30. P. 1308–1318.
14. Shiraga K., Suzuki T., Kondo N., Tanaka K., Ogawa Y. Hydration state inside HeLa cell monolayer investigated with terahertz spectroscopy // Appl. Phys. Lett. 2015. V. 106 (25). P. 253701.
15. Comez L., Paolantoni M., Sassi P., Corezzi S., Morresi A., Fioretto D. Molecular properties of aqueous solutions: a focus on the collective dynamics of hydration water. Soft Matter. 2016. V. 12. P. 550. DOI: 10.1039/C5SM03119B
16. Yang X., Shi J., Wang Y., Yang K., Zhao X., Wang G., Xu D., Wang Y., Yao J., Fu W. Label-free bacterial colony detection and viability assessment by continuous-wave terahertz transmission imaging. J. Biophotonics. 2018. V. 11. №. 8. P. 00386. DOI: 11. 10.1002/jbio.201700386.
17. Xiang Yang, Xiang Zhao, Ke Yang, Yueping Liu, Yu Liu, Weiling Fu, Yang Luo. Biomedical Applications of Terahertz Spectroscopy and Imaging. Trends in Biotechnology. 2016. V. 34, Is. 10. P. 810–824.
18. Galindo C., Latypova L., Barshtein G., et al. The inhibition of glucose uptake to erythrocytes: microwave dielectric response. Eur Biophys J. 2022. V.51. P. 353–363.
19. Ding W., Zhao X., Wang H., Wang, Y., Liu Y., Gong L., Lin S., Liu C., Li Y. Effect of Terahertz Electromagnetic Field on the Permeability of Potassium Channel Kv1.2. Int. J. Mol. Sci. 2023. V. 24. P. 10271.
20. Yamazaki, S., Harata, M., Ueno, Y. et al. Propagation of THz irradiation energy through aqueous layers: Demolition of actin filaments in living cells. Sci. Rep. 10, 9008 (2020).
21. Yamazaki S., Harata M., Idehara T., et al. Actin polymerization is activated by terahertz irradiation.  Sci Rep. 2018. V. 8. P. 9990.
22. Takehiro Tachizaki, Reiko Sakaguchi, Shiho Terada, Ken-Ichiro Kamei, Hideki Hirori. Terahertz pulse-altered gene networks in human induced pluripotent stem cells. Opt. Lett. 2020. V. 45. P. 6078–6081.
23. Masahiko Harata, Yuya Ueno, Shota Yamazaki et al. Non-thermal effect of terahertz wave radiation on DNA damage repair in living cells. 04 April 2023. PREPRINT (Version 1) available at Research Square.
24. Lundholm I.V., Rodilla H., Wahlgren W.Y., Duelli A., Bourenkov G., Vukusic J., Friedman R., Stake J., Schneider T., Katona G. Terahertz radiation induces non-thermal structural changes associated with Fröhlich condensation in a protein crystal. Struct Dyn. 2015. V. 13. № 2(5). P. 054702. DOI: 10.1063/1.4931825. PMID: 26798828; PMCID: PMC4711649
25. Cherkasova O.P. et al. Influence of terahertz laser radiation on the spectral characteristics and functional properties of albumin. Opt. Spectrosc. 2009. V. 107. P. 534. DOI 10.1134/S0030400X09100063
26. Cherkasova O.P., Serdyukov D.S., Nemova E.F., Ratushnyak A.S., Kucheryavenko A.S., Dolganova I.N., Xu G., Skorobogatiy M., Reshetov I.V., Timashev P.S., Spektor I.E., Zaytsev K.I., Tuchin V.V. Cellular effects of terahertz wave. J. Biomed Opt. 2021. V. 26. № 9. P. 090902. DOI:10.1117/1.JBO.26.9.090902.PMID:34595886;PMCID: PMC8483303
27. Zhu Z., Chang C., Shu Y., Song B. Transition to a Superpermeation Phase of Confined Water Induced by a Terahertz Electromagnetic Wave. J. Phys. Chem. Lett. 2020. V. 2. № 11(1). P. 256–262. DOI: 10.1021/acs.jpclett.9b03228. Epub 2019 Dec 19. PMID: 31855440
28. Zhao Yan, Wang Lei, Li Yangmei, Zhu, Zhi. Terahertz Waves Enhance the Permeability of Sodium Channels. Symmetry. 2023. V. 15. P. 427. DOI: 10.3390/sym15020427
29. Hu Erling, Zhang Qi, Shang Sen, Jiang Yinan, Lu Xiaoyun. Continuous wave irradiation at 0.1 terahertz facilitates transmembrane transport of small molecules. iScience. 2022. V. 25. P. 3966. DOI: 10.1016/j.isci.2022.103966
30. Lin Yanyun, Wu Xingjuan, Wang Kaicheng, Shang Sen, Gong Yubin, Zhao Hongwei, Wu Dai, Zhang Peng, Lu Xiaoyun. Spectral Characteristics and Functional Responses of Phospholipid Bilayers in the Terahertz Band. International Journal of Molecular Sciences. 2023. V. 24. P. 7111. DOI: 10.3390/ijms24087111
31. Bannikova S., Khlebodarova T., Vasilieva, A., Mescheryakova I., Bryanskaya A., Shedko E., Popik V., Goryachkovskaya T., Peltek, S. Specific Features of the Proteomic Response of Thermophilic Bacterium Geobacillus icigianus to Terahertz Irradiation. International Journal of Molecular Sciences. 2022. V. 23. P. 15216. DOI: 10.3390/ ijms232315216
32. Sugiyama Jun-ichi, Tokunaga Yuji, Hishida Mafumi, Tanaka Masahito, Takeuchi Koh, Satoh Daisuke, Imashimizu Masahiko. Nonthermal acceleration of protein hydration by sub-terahertz irradiation. Nature Communications. 2023. V. 14. P. 38462. DOI: 10.1038/s41467-023-38462-0
33. Schroer, M.A., Schewa, S., Gruzinov, A.Y. et al. Probing the existence of non-thermal Terahertz radiation induced changes of the protein solution structure. Sci. Rep. 2021. V. 11. P. 22311.
34. Sitnikov D., Revkova, V., Ilina I., Gurova S., Komarov P., Struleva E., Konoplyannikov M., Kalsin V., Baklaushev V. Studying the genotoxic effects of high intensity terahertz radiation on fibroblasts and CNS tumor cells. Journal of Biophotonics. 2022. V. 16. P. 00212. DOI:10.1002/jbio.202200212
35. Cheon Hwayeong, Hur Junho, Hwang Woochang, Yang Hee-Jin, Son Joo-Hiuk. Epigenetic modification of gene expression in cancer cells by terahertz demethylation. Sci. Rep. 2023. V. 13. P. 31828. DOI: 10.1038/s41598-023-31828-w
36. Wang Lei, Cheng Yuanyuan, Wang Wenxia, Zhao Jinwu, Wang Yinsong, Zhang Xumei, Wang Meng, Shan Tianhe, He Mingxia. Effects of Terahertz Radiation on the Aggregation of Alzheimer’s Aβ42 Peptide. International Journal of Molecular Sciences. 2023. V. 24. P. 5039. DOI: 10.3390/ijms24055039
37. Kovalevska L., Golenkov O., Kulahina Ye., Callender T., Sizov F., Kashuba E. A Comparative Study on the Viability of Normal and Cancerous Cells upon Irradiation with a Steady Beam of THz Rays. Life. 2022. V. 12. P. 376. DOI: 10.3390/life12030376
38. Shaoqing Ma, Zhiwei Li, Shixiang Gong, Chengbiao Lu, Xiaoli Li, Yingwei Li. The laws and effects of terahertz wave interactions with neurons. Frontiers in Bioengineering and Biotechnology. 2023. V.11. P. 684. DOI: 10.3389/fbioe.2023. 1147684
39. Lee D., Cheon H., Jeong S.Y., Son J.H. Transformation of terahertz vibrational modes of cytosine under hydration. Sci. Rep. 2020. Jun 24. V. 10(1). P. 10271. DOI: 10.1038/s41598-020-67179-z
40. Shaoqing Ma, Zhiwei Li, Shixiang Gong, Chengbiao Lu, Xiaoli Li, Yingwei Li. (). High Frequency Electromagnetic Radiation Stimulates Neuronal Growth and Hippocampal Synaptic Transmission. Brain Sciences. 2023. V.13. P. 686. DOI: 10.3390/brainsci 13040686