Н.А. Каратыгин, И.И. Коробейникова

Научно-исследовательский институт нормальной физиологии им. П.К. Анохина (Москва, Россия)

Постановка проблемы. Неинвазивные методы транскраниальной стимуляции за последние десятилетия получили широкое применение в клинике и в исследовательских задачах. Благодаря высокому пространственному и временно́му разрешению они позволяют на новом уровне исследовать осцилляторные процессы, которые лежат в основе важнейших когнитивных функций. В частности, с помощью этих методов исследователи получили возможность влиять на ритмические процессы, обеспечивающие функцию внимания. В этом ключе особый интерес представляет стимуляция различных зон мозга с частотой тета-ритма, поскольку именно на этой частоте наблюдаются колебания внимания, проявляющиеся как во внешней деятельности субъекта, так и в осцилляторной активности отдельных нейронов и нейронных ансамблей.

Цель работы – анализ и обобщение результатов отечественных и зарубежных исследований, в которых применялся метод транскраниальной стимуляции для выявления роли тета-ритма в процессах внимания.

Результаты. Проведен анализ данных современной литературы о значимости тета-ритма в организации процессов внимания. Рассмотрены различные варианты метода транскраниальной стимуляции, позволяющие раскрыть основополагающую роль тета-ритма в осцилляторной активности нейронных ансамблей, деятельность которых является основой механизмов внимания. Отмечено, что широкое распространение получил метод транскраниальной магнитной стимуляции (ТМС), который основан на принципе электромагнитной индукции и обладает превосходным временны́м и достаточно хорошим пространственным разрешением. Обычно ТМС осуществляется с применением одиночных импульсов, парных импульсов или повторяющейся ритмической импульсации. Особое внимание уделено методу ритмической ТМС с использованием тета-пачек. Предполагают, что такой протокол влияет на процессы нейропластичности и имитирует эффект тета-гамма-сопряжения, который заключается в изменении амплитуды колебаний биопотенциалов на частоте гамма-ритма в зависимости от фазы тета-волны. При применении различных вариантов ТМС используется несколько методологических подходов к проведению исследований. Так, с помощью ТМС можно нарушать работу тех или иных зон коры, возможно увеличивать осцилляторную активность той или иной зоны коры на определенной частоте, а также увеличивать или уменьшать синхронизацию работы удаленных корковых зон в определенном частотном диапазоне. Эти подходы можно использовать непосредственно во время выполнения испытуемыми тестовой задачи или в период, предшествующий ее выполнению.

Практическая значимость. Во многих исследовательских работах показано, что применение транскраниальной стимуляции к определенным зонам коры способствует достижению испытуемыми более высоких результатов в задачах на внимание и память. Этот эффект чаще всего наблюдается при использовании стимуляции с частотой тета-ритма. Улучшение функций внимания и памяти, безусловно, имеет высокую практическую значимость для широкого спектра деятельностей. Понимание закономерностей и механизмов стимуляции в тета-диапазоне позволит создавать системы и протоколы стимуляции, которые смогут эффективно улучшать эти функции на продолжительное время.

Каратыгин Н.А., Коробейникова И.И. Тета-ритм, внимание и метод транскраниальной стимуляции // Биомедицинская радиоэлектроника. 2021. T. 24. № 2. С. 5−12. DOI: https://doi.org/10.18127/j15604136-202102-01

1. Мачинская Р.И. Нейрофизиологические механизмы произвольного внимания (аналитический обзор) // Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2003. Т. 53(2). C. 133–150.
2. Фаликман М.В. Объектное и пространственное внимание в перцептивных задачах // Теоретические и прикладные проблемы психологии мышления. Сб. статей. М.: РГГУ. 2012. С. 112–118.
3. Petersen S.E., Posner M.I. The attention system of the human brain: 20 years after // Annual review of neuroscience. 2012. V. 35. P. 73–89.
4. Воронин Н.А. Современные представления о системах внимания // Современная зарубежная психология. 2016. Т. 5(4). С. 67–76.
5. Фаликман М.В. Структура и динамика зрительного внимания при решении перцептивных задач: конструктивнодеятельностный подход: Дисс. на соискание уч. ст. докт. психолог. наук. М.: Изд-во МГУ. 2015.
6. Helfrich R.F., Fiebelkorn I.C., Szczepanski S.M., Lin J.J., Parvizi J., Knight R.T., Kastner S. Neural mechanisms of sustained attention are rhythmic // Neuron. 2018. V. 99. № 4. P. 854–865.
7. Fiebelkorn I.C., Pinsk M.A., Kastner S. A dynamic interplay within the frontoparietal network underlies rhythmic spatial attention // Neuron. 2018. V. 99. № 4. P. 842–853.
8. Güntekin B., Başar E. A review of brain oscillations in perception of faces and emotional pictures // Neuropsychologia. 2014. V. 58. P. 33–51.
9. Colgin L.L. Mechanisms and functions of theta rhythms // Annual review of neuroscience. 2013. V. 36. P. 295-312. 
10. Korotkova T., Ponomarenko A., Monaghan C.K., Poulter S.L., Cacucci F., Wills T., Hasselmo M.E., Lever C. Reconciling the different faces of hippocampal theta: The role of theta oscillations in cognitive, emotional and innate behaviors // Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 2018. V. 85. P. 65–80.
11. Töllner T., Wang Y., Makeig S., Müller H.J., Jung T.P., Gramann K. Two independent frontal midline theta oscillations during conflict detection and adaptation in a Simon-type manual reaching task // Journal of Neuroscience. 2017. V. 37. № 9. P. 2504–2515.
12. Romero M.C., Davare M., Armendariz M., Janssen P. Neural effects of transcranial magnetic stimulation at the single-cell level // Nature communications. 2019. V. 10 №1. P. 1–11. 
13. Li B., Virtanen J.P., Oeltermann A., Schwarz C., Giese M.A., Ziemann U., Benali A. Lifting the veil on the dynamics of neuronal activities evoked by transcranial magnetic stimulation // Elife. 2017. V. 6. P. e30552.
14. Hallett M. Transcranial magnetic stimulation and the human brain // Nature. 2000. V. 406. № 6792. P. 147–150.
15. Белова А.Н., Балдова С.Н. Транскраниальная магнитная стимуляция: клиническое применение и научные перспективы // Успехи современного естествознания. 2015. Т. 9(1). C. 34–42.
16. Valero-Cabré A., Amengual J.L., Stengel C., Pascual-Leone A., Coubard O.A. Transcranial magnetic stimulation in basic and clinical neuroscience: A comprehensive review of fundamental principles and novel insights // Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 2017. V. 83. P. 381–404.
17. Huang Y.Z., Edwards M.J., Rounis E., Bhatia K.P., Rothwell J.C. Theta burst stimulation of the human motor cortex // Neuron. 2005. V. 45. P. 201–206.
18. Thomson A., Tielens S., Schuhmann T., De Graaf T., Kenis G., Rutten B., Sack A. The effect of transcranial magnetic stimulation on living human neurons // Brain Stimulation: Basic, Translational, and Clinical Research in Neuromodulation. 2019. V. 12. №2. P. 524.
19. Demeter E. Enhancing cognition with theta burst stimulation // Current Behavioral Neuroscience Reports. 2016. V. 3. № 2. P. 87–94.
20. Thut G., Veniero D., Romei V., Miniussi C., Schyns P., Gross J. Rhythmic TMS causes local entrainment of natural oscillatory signatures // Current biology. 2011. V. 21. № 14. P. 1176–1185.
21. Dugué L., VanRullen R. Transcranial magnetic stimulation reveals intrinsic perceptual and attentional rhythms // Frontiers in neuroscience. 2017. V. 11. №154. P. 1–7.
22. Thut G., Nietzel A., Pascual-Leone A. Dorsal posterior parietal rTMS affects voluntary orienting of visuospatial attention // Cerebral Cortex. 2004. V. 15. № 5. P. 628–638.
23. Hallett M. Transcranial magnetic stimulation: a primer // Neuron. 2007. V. 55. № 2. P. 187–199.
24. Okazaki Y.O., Nakagawa Y., Mizuno Y., Hanakawa T., Kitajo K. Frequency-and area-specific entrainment of intrinsic cortical oscillations by repetitive transcranial magnetic stimulation // bioRxiv. 2018. P. 455857.
25. Platz T., Schuettauf J., Aschenbach J., Mengdehl C., Lotze M. Effects of inhibitory theta burst TMS to different brain sites involved in visuospatial attention – a combined neuronavigated cTBS and behavioural study // Restorative neurology and neuroscience. 2016. V. 34. № 2. P. 271–285.
26. Anderkova L., Pizem D., Klobusiakova P., Gajdos M., Koritakova E., Rektorova I. Theta burst stimulation enhances connectivity of the dorsal attention network in young healthy subjects: an exploratory study // Neural plasticity. 2018. №3106918. P. 1–6
27. Dugué L., Beck A.A., Marque P., VanRullen R. Contribution of FEF to attentional periodicity during visual search: a TMS study // eNeuro. 2019. V. 6. № 3. (e0357-18). P. 1–10.
28. Dugué L., Marque P., VanRullen R. Transcranial magnetic stimulation reveals attentional feedback to area V1 during serial visual search // PLoS One. 2011. V. 6. № 5. (e19712). P. 1–8.
29. Dugué L., Roberts M., Carrasco M. Attention reorients periodically // Current Biology. 2016. V. 26. № 12. P. 1595–1601.
30. Назарова М.А., Благовещенский Е.Д., Никулин В.В., Митина М.В. Транскраниальная магнитная стимуляция с электроэнцефалографией: методология, экспериментальные и клинические возможности // Нервно-мышечные болезни. 2017. Т. 7(4). С. 20–32.
31. Dugué L., Marque P., VanRullen R. Theta oscillations modulate attentional search performance periodically // Journal of cognitive neuroscience. 2015. V. 27. № 5. P. 945–958.
32. Moreno-Duarte I., Gebodh N., Schestatsky P., Guleyupoglu B., Reato D., Bikson M., Fregni F. Transcranial electrical stimulation: transcranial direct current stimulation (tDCS), transcranial alternating current stimulation (tACS), transcranial pulsed current stimulation (tPCS), and transcranial random noise stimulation (tRNS) // In The stimulated brain. Academic Press. 2014. P. 35–59. 
33. Tavakoli A.V., Yun K. Transcranial alternating current stimulation (tACS) mechanisms and protocols // Frontiers in cellular neuroscience. 2017. V. 11. №. 214. P. 1–10.
34. Vosskuhl J., Strüber D., Herrmann C.S. Non-invasive brain stimulation: a paradigm shift in understanding brain oscillations // Frontiers in human neuroscience. 2018. V. 12. №. 211. P. 1–19.
35. Rosero P.M., Cavalli J., Nees F., Flor H., Andoh J. Disruption of the Prefrontal Cortex Improves Implicit Contextual MemoryGuided Attention: Combined Behavioral and Electrophysiological Evidence // Cerebral cortex. 2020. V. 30. № 1. P. 20–30.
36. van Schouwenburg M.R., Sligte I.G., Giffin M.R., Gunther F., Koster D., Spronkers F.S., Vos A., Slagter H.A. Effects of mid-frontal brain stimulation on sustained attention // Journal of Cognitive Enhancement. 2020. P. 1–11.
37. Chanes L., Quentin R., Tallon-Baudry C., Valero-Cabré A. Causal frequency-specific contributions of frontal spatiotemporal patterns induced by non-invasive neurostimulation to human visual performance // Journal of Neuroscience. 2013. V. 33. № 11.  P. 5000–5005.
38. Romei V., Thut G., Mok R.M., Schyns P.G., Driver J. Causal implication by rhythmic transcranial magnetic stimulation of alpha frequency in feature-based local vs. global attention // European Journal of Neuroscience. 2012. V. 35. № 6. P. 968–974.