Е.Р. Фасхутдинова1, М.Ю. Дроздова2, А.И. Дмитриева3

1–3 Кемеровский государственный университет (г. Кемерово, Россия)

Постановка проблемы. Активное использование нефти газа и угля наносит непоправимый урон окружающей среде. Новым и перспективным решением данной проблемы является технология микробного топливного элемента, позволяющая преобразовывать химическую энергию в электрическую. Ключевая роль в данной системе принадлежит микроорганизмам, обладающим электроактивными свойствами.

Цель работы – изучение электроактивных свойств различных групп микроорганизмов для получения экологически чистой энергии.

Результаты. Среди электроактивных микроорганизмов выделяют бактерии, грибы, дрожжи и микроводоросли. Наиболее распространенными электроактивными микроорганизмами являются бактерии Shewanella и Geobacter благодаря способности генерировать значительное количество энергии, аннотированной последовательности генома Shewanella и способности Geobacter участвовать в биоремедиации. Pseudomonas aeruginosa и Escherichia coli генерируют сравнительно невысокое количество энергии, к тому же их электроактивная способность обусловлена генетическими манипуляциями. Электроактивными микроорганизмами также являются представители дрожжей (Candida fukuyamaensis, Lipomyces starkeyi и Saccharomyces cerevisiae) и грибы белой гнили (Ganoderma lucidum, Pleurotus eryngii, Simplicillium obclavatum). Перспективными электроактивными микроорганизмами являются микроводоросли. Они способны синтезировать энергию в условиях света. В технологии микробного топливного элемента нашли своё применение такие микроводоросли, как Chlorella sp., Scenedesmus sp.

Практическая значимость. В ходе научного обзора установлено, что электроактивные микроорганизмы присутствуют во многих группах микроорганизмов. Понимание их разнообразия и уникальных электронных возможностей приводит к широкому спектру применений, например, удалению тяжелых металлов и азокрасителей из сточных вод, а также опреснению соленой воды.

Фасхутдинова Е.Р., Дроздова М.Ю., Дмитриева А.И. Перспективы использования электроактивных микроорганизмов для получения экологически чистой энергии // Технологии живых систем. 2022. T. 19. № 4. С. 70-82. DOI: https://doi.org/10.18127/ j20700997-202204-07

1. Тюрин-Кузьмин А.Ю., Коршунов Д.В., Пунегова А.В., Супрунова Ю.В., Дубовицкая В.А., Смирнов И.А., Ильин В.К. Микробный топливный элемент как модель флоккулы – структурно-функциональной единицы активного ила // Технологии живых систем. 2017. Т. 14. № 3. С. 42–47.
2. Никулина С.Н., Чериканова Е.А., Чудакова Т.А. Исследование влияния выбросов автотранспорта в столице промышленно развитого региона на здоровье населения // Наукоемкие технологии. 2020. Т. 21. № 9. С. 65–72.
3. Крылова Л.А., Яковлева О.В. Пути реконструкции и модернизации сооружений биологической очистки стоячих вод города // Наукоемкие технологии. 2017. Т. 18. № 6. С. 57–62.
4. Hoang A.T. 2-Methylfuran (MF) as a potential biofuel: A thorough review on the production pathway from biomass, combustion progress, and application in engines // Renewable and Sustainable Energy Reviews. 2021. № 148. Р. 111265. https://doi.org/10.1016/j.rser.2021.111265
5. Шарипова Н.У. Химическая промышленность и окружающая среда // Universum: химия и биология. 2022. № 5-1(95). С. 19–21.
6. Niu Z., Liu F., Yu H., Wu S., Xiang H. Association between exposure to ambient air pollution and hospital admission, incidence, and mortality of stroke: an updated systematic review and meta-analysis of more than 23 million participants // Environmental health and preventive medicine. 2021. № 26(1). Р. 1–14. https://doi.org/10.1186/s12199-021-00937-1
7. Crini G., Lichtfouse E. Advantages and disadvantages of techniques used for wastewater treatment // Environmental Chemistry Letters. 2019. № 17(1). Р. 145–155. https://doi.org/10.1007/s10311-018-0785-9
8. Do M.H., Ngo H.H., Guo W.S., Liu Y., Chang S.W., Nguyen D.D. et al. Challenges in the application of microbial fuel cells to wastewater treatment and energy production: a mini review // Science of the Total Environment. 2018. № 639. P. 910–920. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2018.05.136
9. Guo Y., Wang J., Shinde S., Wang X., Li Y., Dai Y. et al. Simultaneous wastewater treatment and energy harvesting in microbial fuel cells: an update on the biocatalysts // RSC advances. 2020. № 10(43). Р. 25874–25887. https://doi.org/10.1039/D0RA05234E
10. Din M.I., Nabi A.G., Hussain Z., Khalid R., Iqbal M., Arshad M. et al. Microbial fuel cells –A preferred technology to prevail energy crisis // International Journal of Energy Research. 2021. № 45(6). Р. 8370–8388. https://doi.org/10.1002/er.6403
11. He L., Du P., Chen Y., Lu H., Cheng X., Chang B., Wang Z. Advances in microbial fuel cells for wastewater treatment // Renewable and Sustainable Energy Reviews. 2017. № 71. Р. 388–403. https://doi.org/10.1016/j.rser.2016.12.069
12. Дубовец Д.Л. Микробный топливный элемент как источник альтернативной энергетики // Проблемы науки. 2018. № 7(31). С. 26–28.
13. Zamanpour M.K., Kariminia H.R., Vosoughi M. Electricity generation, desalination and microalgae cultivation in a biocathode-microbial desalination cell // Journal of Environmental Chemical Engineering. 2017. № 5(1). Р. 843–848. https://doi.org/10.1016/j.jece.2016.12.045
14. Lee H.S., Parameswaran P., Kato-Marcus A., Torres C.I., Rittmann B.E. Evaluation of energy-conversion efficiencies in microbial fuel cells (MFCs) utilizing fermentable and non-fermentable substrates // Water research. 2008. № 42(6-7). Р. 1501–1510. https://doi.org/10.1016/j.watres.2007.10.036
15. Kim Y., Logan B.E. Microbial desalination cells for energy production and desalination // Desalination. 2013. № 308. Р. 122–130. https://doi.org/10.1016/j.desal.2012.07.022
16. Chaudhary S., Yadav S., Singh R., Sadhotra C., Patil S.A. Extremophilic electroactive microorganisms: Promising biocatalysts for bioprocessing applications // Bioresource Technology. 2022. Р. 126663. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2021.126663
17. Cao Y., Mu H., Liu W., Zhang R., Guo J., Xian M., Liu H. Electricigens in the anode of microbial fuel cells: pure cultures versus mixed communities // Microbial cell factories. 2019. № 18(1). Р. 1–14. https://doi.org/10.1186/s12934-019-1087-z
18. Thapa B.S., Kim T., Pandit S., Song Y.E., Afsharian Y.P., Rahimnejad M. et al. Overview of electroactive microorganisms and electron transfer mechanisms in microbial electrochemistry // Bioresource Technology. 2021. Р. 126579. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2021.126579
19. Aiyer K.S. How does electron transfer occur in microbial fuel cells? // World Journal of Microbiology and Biotechnology. 2020.
    № 36(2). Р. 1–9. https://doi.org/10.1007/s11274-020-2801-z
20. Kumar A., Hsu L.H.H., Kavanagh P., Barrière F., Lens P.N., Lapinsonnière L. et al. The ins and outs of microorganism–electrode electron transfer reactions // Nature Reviews Chemistry. 2017. № 1(3). Р. 1–13. https://doi.org/10.1038/s41570-017-0024
21. Costa N.L., Clarke T.A., Philipp L.A., Gescher J., Louro R.O., Paquete C.M. Electron transfer process in microbial electrochemical technologies: the role of cell-surface exposed conductive proteins // Bioresource technology. 2018. № 255. Р. 308–317. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2018.01.133
22. Ranieri A., Borsari M., Casalini S., Di Rocco G., Sola M., Bortolotti C.A., Battistuzzi G. How to turn an electron transfer protein into a redox enzyme for biosensing // Molecules. 2021. № 26(16). P. 4950. https://doi.org/10.3390/molecules26164950
23. Bhat A.H., Nguyen M.T., Das A., Ton-That H. Anchoring surface proteins to the bacterial cell wall by sortase enzymes: how it started and what we know now // Current Opinion in Microbiology. 2021. № 60. Р. 73–79. https://doi.org/10.1016/j.mib.2021.01.013
24. Shi M., Jiang Y., Shi L. Electromicrobiology and biotechnological applications of the exoelectrogens Geobacter and Shewanella spp. // Science China Technological Sciences. 2019. № 62(10). P. 1670–1678. https://doi.org/10.1007/s11431-019-9509-8
25. You L.X., Liu L.D., Xiao Y., Dai Y.F., Chen B.L., Jiang Y.X., Zhao F. Flavins mediate extracellular electron transfer in Gram-positive Bacillus megaterium strain LLD-1 // Bioelectrochemistry. 2018. № 119. Р. 196–202. https://doi.org/10.1016/j.bioelechem.2017.10.005
26. Brutinel E.D., Gralnick J.A. Shuttling happens: soluble flavin mediators of extracellular electron transfer in Shewanella // Applied microbiology and biotechnology. 2012. № 93(1). Р. 41–48. https://doi.org/10.1007/s00253-011-3653-0
27. Marsili E., Baron D.B., Shikhare I.D., Coursolle D., Gralnick J.A., Bond D.R. Shewanella secretes flavins that mediate extracellular electron transfer // Proceedings of the National Academy of Sciences. 2008. № 105(10). Р. 3968–3973. https://doi.org/10.1073/pnas.0710525105
28. Saralov A.I. Adaptivity of archaeal and bacterial extremophiles // Microbiology. 2019. № 88(4). Р. 379–401. https://doi.org/10.1134/S0026261719040106
29. Abrevaya C., Sacco N., Mauas P.J., Cortón E.X. Archaea-based microbial fuel cell operating at high ionic strength conditions // Extremophiles. 2011. № 15(6). Р. 633–642. https://doi.org/10.1007/s00792-011-0394-z
30. Каминская О.П., Семёнов А.Ю. Сотрудничество с Александром Константиновым в исследовании механизмов электрогенных реакций в бактериальных фотосинтетических реакционных центрах // Биохимия. 2021. Т. 86. № 1. С. 6–13.
31. Berk R.S., Canfield J.H. Bioelectrochemical energy conversion // Applied microbiology. 1964. № 12(1). Р. 10–12.
32. Borole A.P., O’Neill H., Tsouris C., Cesar S. А microbial fuel cell operating at low pH using the acidophile Acidiphilium cryptum // Biotechnology letters. 2008. № 30(8). Р. 1367–1372. https://doi.org/10.1007/s10529-008-9700-y
33. Chaudhuri S.K., Lovley D.R. Electricity generation by direct oxidation of glucose in mediatorless microbial fuel cells // Nature biotechnology. 2003. № 21(10). Р. 1229–1232. https://doi.org/10.1038/nbt867
34. Liu Z.D., Li H.R. Effects of bio- and abio-factors on electricity production in a mediatorless microbial fuel cell // Biochem. Eng. J. 2007. № 36. Р. 209–214. https://doi.org/10.1016/j.bej.2007.02.021
35. Shah S., Venkatramanan V., Prasad R. Microbial fuel cell: Sustainable green technology for bioelectricity generation and wastewater treatment // Sustainable Green Technologies for Environmental Management. 2019. Р. 199–218. https://doi.org/10.1007/978-981-13-2772-8_10
36. Logan B.E., Rossi R., Ragab A., Saikaly P.E. Electroactive microorganisms in bioelectrochemical systems // Nature Reviews Microbiology. 2019. № 17(5). Р. 307–319. https://doi.org/10.1038/s41579-019-0173-x
37. Li H., Liao B., Xiong J., Zhou X., Zhi H., Liu X. et al. Power output of microbial fuel cell emphasizing interaction of anodic binder with bacteria // Journal of Power Sources. 2018. № 379. Р. 115–122. https://doi.org/10.1016/j.jpowsour.2018.01.040
38. Xiang K., Qiao Y., Ching C.B., Li C.M. GldA overexpressing-engineered E. coli as superior electrocatalyst for microbial fuel cells // Electrochemistry Communications. 2009. № 11(8). Р. 1593–1595. https://doi.org/10.1016/j.elecom.2009.06.004
39. You T., Liu J., Liang R. Survival elongation of Pseudomonas aeruginosa improves power output of microbial fuel cells // Sheng wu Gong Cheng xue bao-Chinese Journal of Biotechnology. 2017. № 33(4). Р. 601–608. https://doi.org/10.13345/j.cjb.160372
40. Yong X.Y., Yan Z.Y., Shen H.B., Zhou J., Wu X.Y., Zhang L.J. An integrated aerobic-anaerobic strategy for performance enhancement of Pseudomonas aeruginosa-inoculated microbial fuel cell // Bioresource Technology. 2017. № 241. P. 1191–1196. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2017.06.050
41. Ilamathi R., Sheela A.M., Gandhi N.N. Comparative evaluation of Pseudomonas species in single chamber microbial fuel cell with manganese coated cathode for reactive azo dye removal // International Biodeterioration & Biodegradation. 2019. № 144. Р. 104744. https://doi.org/10.1016/j.ibiod.2019.104744
42. Lemaire O.N., Méjean V., Iobbi-Nivol C. The Shewanella genus: ubiquitous organisms sustaining and preserving aquatic ecosystems // FEMS Microbiology Reviews. 2020. № 44(2). P. 155–170. https://doi.org/10.1093/femsre/fuz031
43. Zou L., Lu Z., Huang Y., Long Z.E., Qiao Y. Nanoporous Mo2C functionalized 3D carbon architecture anode for boosting flavins mediated interfacial bioelectrocatalysis in microbial fuel cells // Journal of Power Sources. 2017. № 359. Р. 549–555. https://doi.org/10.1016/j.jpowsour.2017.05.101
44. Zou L., Qiao Y., Zhong C., Li C.M. Enabling fast electron transfer through both bacterial outer-membrane redox centers and endogenous electron mediators by polyaniline hybridized large-mesoporous carbon anode for high-performance microbial fuel cells // Electrochim Acta. 2017. № 229. Р. 31–38. https://doi.org/10.1016/j.electacta.2017.01.081
45. Newton G.J., Mori S., Nakamura R., Hashimoto K., Watanabe K. Analyses of current-generating mechanisms of Shewanella loihica PV-4 and Shewanella oneidensis MR-1 in microbial fuel cells // Applied and Environmental Microbiology. 2009. № 75(24).
    Р. 7674–7681. https://doi.org/10.1128/AEM.01142-09
46. Wu X., Zou L., Huang Y., Qiao Y., Long Z.E., Liu H., Li C.M. Shewanella putrefaciens CN32 outer membrane cytochromes MtrC and UndA reduce electron shuttles to produce electricity in microbial fuel cells // Enzym Microb Technol. 2018. № 115. Р. 23–28. https://doi.org/10.1016/j.enzmictec.2018.04.005
47. Li S.W., Zeng R.J., Sheng G.P. An excellent anaerobic respiration mode for chitin degradation by Shewanella oneidensis MR-1 in microbial fuel cells // Biochemical Engineering Journal. 2017. № 118. Р. 20–24. https://doi.org/10.1016/j.bej.2016.11.010
48. Stöckl M., Teubner N.C., Holtmann D., Mangold K.M., Sand W. Extracellular polymeric substances from Geobacter sulfurreducens biofilms in microbial fuel cells // ACS applied materials & interfaces. 2019. № 11(9). Р. 8961–8968. https://doi.org/10.1021/acsami.8b14340
49. Vasconcelos B., Teixeira J.C., Dragone G., Teixeira J.A. Oleaginous yeasts for sustainable lipid production—from biodiesel to surf boards, a wide range of “green” applications // Applied microbiology and biotechnology. 2019. № 103(9). Р. 3651–3667. https://doi.org/10.1007/s00253-019-09742-x
50. Verma M., Mishra V. Recent trends in upgrading the performance of yeast as electrode biocatalyst in microbial fuel cells // Chemosphere. 2021. № 284. Р. 131383. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2021.131383
51. Sahu O. Sustainable and clean treatment of industrial wastewater with microbial fuel cell // Results in Engineering. 2019. № 4. Р. 100053. https://doi.org/10.1016/j.rineng.2019.100053
52. Hanzhola G., Tribidasari A.I., Endang S. The use of boron-doped diamond electrode on yeast-based microbial fuel cell for electricity production // In Journal of Physics: Conference Series. 2018. № 953(1). Р. 012005. https://doi.org/10.1088/1742-6596/953/1/012005
53. Islam M.A., Ethiraj B., Cheng C.K., Yousuf A., Thiruvenkadam S., Prasad R., Rahman Khan M.M. Enhanced current generation using mutualistic interaction of yeast-bacterial coculture in dual chamber microbial fuel cell // Industrial & Engineering Chemistry Research. 2018. № 57(3). Р. 813–821. https://doi.org/10.1021/acs.iecr.7b01855
54. Sarmin S., Tarek M., Roopan S.M., Cheng C.K., Khan M.M.R. Significant improvement of power generation through effective substrate-inoculum interaction mechanism in microbial fuel cell // Journal of Power Sources. 2021. № 484. Р. 229285. https://doi.org/10.1016/j.jpowsour.2020.229285
55. Lin T., Bai X., Hu Y., Li B., Yuan Y.J., Song H. Synthetic Saccharomyces cerevisiae‐Shewanella oneidensis consortium enables glucose‐fed high‐performance microbial fuel cell // AIChE Journal. 2017. № 63(6). Р. 1830–1838. https://doi.org/10.1002/aic.15611
56. Liu S.H., Tsai S.L., Guo P.Y., Lin C.W. Inducing laccase activity in white rot fungi using copper ions and improving the efficiency of azo dye treatment with electricity generation using microbial fuel cells // Chemosphere. 2020. № 243. Р. 125304. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2019.125304
57. Zhang L., Cui H., Dhoke G.V., Zou Z., Sauer D.F., Davari M.D., Schwaneberg U. Engineering of Laccase CueO for Improved Electron Transfer in Bioelectrocatalysis by Semi‐Rational Design // Chemistry – A European Journal. 2020. № 26(22). Р. 4974–4979. https://doi.org/10.1002/chem.201905598
58. Lai C.Y., Wu C.H., Meng C.T., Lin C.W. Decolorization of azo dye and generation of electricity by microbial fuel cell with laccase-producing white-rot fungus on cathode // Applied Energy. 2017. № 188. Р. 392–398. https://doi.org/10.1016/j.apenergy.2016.12.044
59. Simões M.F., Maiorano A.E., dos Santos J.G., Peixoto L., de Souza R.F.B., Neto A.O. Microbial fuel cell-induced production of fungal laccase to degrade the anthraquinone dye Remazol Brilliant Blue R // Environmental Chemistry Letters. 2019. № 7(3).
    Р. 1413–1420. https://doi.org/10.1007/s10311-019-00876-y
60. Lin C.W., Wu C.H., Lin Y.Y., Liu S.H., Chang S.H. Enhancing the performance of microbial fuel cell using a carbon-fiber-brush air cathode with low-cost mushroom Ganoderma laccase enzyme // Journal of the Taiwan Institute of Chemical Engineers. 2018. № 85. Р. 115–120. https://doi.org/10.1016/j.jtice.2017.12.025
61. Lin C.W., Lai C.Y., Liu S.H., Chen Y.R., Alfanti L.K. Enhancing bioelectricity generation and removal of copper in microbial fuel cells with a laccase-catalyzed biocathode // Journal of Cleaner Production. 2021. № 298. Р. 126726. https://doi.org/10.1016/j.jclepro.2021.126726
62. Jaiswal K.K., Banerjee I., Singh D., Sajwan P., Chhetri V. Ecological stress stimulus to improve microalgae biofuel generation: a review // Octa J. Biosci. 2020. № 8. Р. 48–54.
63. Li Y., Horsman M., Wu N., Lan C.Q., Dubois‐Calero N. Biofuels from microalgae // Biotechnology progress. 2008. № 24(4).
    Р. 815–820.
64. Ashwaniy V.R.V., Perumalsamy M. Reduction of organic compounds in petro-chemical industry effluent and desalination using Scenedesmus abundans algal microbial desalination cell // Journal of environmental chemical engineering. 2017. №5(6). Р. 5961–5967. https://doi.org/10.1016/j.jece.2017.11.017
65. Mohamed S.N., Jayabalan T., Muthukumar K. Simultaneous bioenergy generation and carbon dioxide sequestration from food wastewater using algae microbial fuel cell // Energy Sources, Part A: Recovery, Utilization, and Environmental Effects. 2019.
    Р. 1–9. https://doi.org/10.1080/15567036.2019.1666932
66. Abazarian E., Gheshlaghi R., Mahdavi M.A. Impact of light/dark cycle on electrical and electrochemical characteristics of algal cathode sediment microbial fuel cells // Journal of Power Sources. 2020. № 475. Р. 228686. https://doi.org/10.1016/j.jpowsour.2020.228686
67. Bazdar E., Roshandel R., Yaghmaei S., Mardanpour M.M. The effect of different light intensities and light/dark regimes on the performance of photosynthetic microalgae microbial fuel cell // Bioresource technology. 2018. № 261. Р. 350–360. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2018.04.026