Н.А. Каратыгин¹, И.И. Коробейникова², Н.В. Каратыгина³, Я.А. Венерина4

1,2 Научно-исследовательский институт нормальной физиологии им. П.К. Анохина (Москва)

3 Научно-практический центр детской психоневрологии Департамента здравоохранения г. Москвы (Москва, Россия)

4 Первый Московский государственный медицинский университет им. И.М. Сеченова Минздрава РФ (Москва, Россия)  

Постановка проблемы. В настоящее время активно развиваются представления о сложных нейрофизиологических процессах, лежащих в основе механизмов внимания. В последние несколько лет в ряде исследований было выявлено, что процессы внимания имеют ритмический характер. При этом тета-ритму отводится особое место в организации ритмических взаимодействий между различными зонами мозга, участвующими в работе систем внимания.

Цель работы – анализ и обобщение современных представлений о роли тета-ритма в процессах, составляющих основу функции внимания.

Результаты. Проведен анализ данных современной литературы о роли тета-ритма в организации процессов внимания. Рассмотрены характерные особенности различных систем внимания. Дается подробный анализ трехкомпонентной модели внимания, разрабатываемой Steven E. Petersen и Michael I. Posner. Обобщены свидетельства ритмического характера процессов внимания и продемонстрировано ведущее место тета-активности в их обеспечении. Рассматриваются исследования Randolph F. Helfrich и Ian C. Fiebelkorn с соавт., в которых показано, что квантование процессов внимания с частотой тета-ритма является общим принципом работы структур мозга и не зависит от конкретного типа задания. Обсуждается зависимость частотных характеристик активности корковых зон от количества объектов внимания. Проанализированы особенности модуляции

тета-ритмом более высокочастотных колебаний биопотенциалов. Особое внимание уделено исследованиям, касающимся темы сопряжения тета- и гамма-ритмов. Анализируются работы, в которых взаимодействие тета- и гамма-ритмов преимущественно выражается в фазово-амплитудном сопряжении, при котором в зависимости от фазы тета-ритма меняется амплитуда

гамма-колебаний.

Практическая значимость. Тета-ритм является только одним из ритмических компонентов регуляции сложных психических функций, таких как внимание, память, сознание. Очевидно, что к настоящему моменту еще нет четкого понимания роли каждого частотного диапазона в обеспечении функционирования механизмов психических процессов, что требует дальнейших поисков в этой области. Однако благодаря исследованиям, проведенным в последние 10–15 лет, постепенно проясняется вклад тета-активности в обеспечение работы различных систем внимания. Функция внимания обеспечивается совокупностью систем, представляющих разные аспекты деятельности и имеющих разный физиологический и нейрохимический базис. Было продемонстрировано, что внимание — это ритмический процесс, в котором тета-ритм играет основополагающую роль. Тетаритм обеспечивает синхронизацию и совместную работу удаленных зон мозга, при этом тета-ритм модулирует более высокочастотные ритмы. В процессах внимания активно задействован механизм тета-гамма-сопряжения. Такое сопряжение имеет место во взаимоотношениях многих корковых и подкорковых зон и обеспечивает координацию деятельности систем анализа информации разного уровня. Предполагается, что различные фазы тета-колебаний могут играть разную функциональную роль, обеспечивая удержание/переключение внимания или определяя направление течения информационных потоков. В результате анализа большого количества современных литературных данных делается вывод о высокой значимости тетадиапазона в организации работы различных механизмов внимания.

Каратыгин Н.А., Коробейникова И.И., Каратыгина Н.В., Венерина Я.А. Современные представления о связи тета-ритма с процессами внимания // Биомедицинская радиоэлектроника. 2021. Т. 24. № 1. С. 60–67. DOI:

10.18127/j15604136-202101-09.

1. Buzsáki G. Theta oscillations in the hippocampus. Neuron. 2002. V. 33. № 3. P. 325–340.
2. Korotkova T., Ponomarenko A., Monaghan C.K., Poulter S.L., Cacucci F., Wills T., Hasselmo M.E., Lever C. Reconciling the different faces of hippocampal theta: The role of theta oscillations in cognitive, emotional and innate behaviors. Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 2018. V. 85. P. 65–80.
3. Töllner T., Wang Y., Makeig S., Müller H.J., Jung T.P., Gramann K. Two independent frontal midline theta oscillations during conflict detection and adaptation in a Simon-type manual reaching task. Journal of Neuroscience. 2017. V. 37. № 9. P. 2504–2515.
4. Мачинская Р.И. Нейрофизиологические механизмы произвольного внимания (аналитический обзор) // Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2003. № 53(2). C. 133–150.
5. Tsujimoto T., Shimazu H., Isomura Y., Sasaki K. Theta oscillations in primate prefrontal and anterior cingulate cortices in forewarned reaction time tasks. Journal of neurophysiology. 2009. V. 103. № 2. P. 827–843.
6. Мачинская Р.И., Курганский А.В. Сравнительное электрофизиологическое исследование регуляторных компонентов рабочей памяти у взрослых и детей 7–8 лет. Анализ когерентности ритмов ЭЭГ // Физиология человека. 2012. T. 38(1). С. 5–19.
7. Sellers K.K., Yu C., Zhou Z.C., Stitt I., Li Y., Radtke-Schuller S., Alagapan S., Fröhlich F. Oscillatory dynamics in the frontoparietal attention network during sustained attention in the ferret. Cell reports. 2016. V. 16. № 11. P. 2864–2874.
8. Petersen S.E., Posner M.I. The attention system of the human brain: 20 years after. Annual review of neuroscience. 2012. V. 35. P. 73–89.
9. Li S., Franken P., Vassalli A. Bidirectional and context-dependent changes in theta and gamma oscillatory brain activity in noradrenergic cell-specific Hypocretin/Orexin receptor 1-KO mice. Scientific reports. 2018. V. 8. № 1. P. 154–174.
10. Buschman T.J., Kastner S. From behavior to neural dynamics: an integrated theory of attention. Neuron. 2015. V.88. № 1. P. 127–144.
11. Rho H.J., Kim J.H., Lee S.H. Function of selective neuromodulatory projections in the mammalian cerebral cortex: Comparison between cholinergic and noradrenergic systems. Frontiers in neural circuits. 2018. V. 12(47) P. 1–13.
12. Posner M.I., Rothbart M.K., Ghassemzadeh H. Focus: Attention Science: Restoring Attention Networks. The Yale journal of biology and medicine. 2019. V. 92. № 1. P. 139.
13. Vossel S., Geng J.J., Fink G.R. Dorsal and ventral attention systems: distinct neural circuits but collaborative roles. The Neuroscientist. 2014. V. 20. № 2. P. 150–159.
14. Fiebelkorn I.C., Kastner S. A Rhythmic Theory of Attention. Trends in Cognitive Sciences. 2019. V. 23. № 2. P. 87–101.
15. Ridderinkhof K.R., Ullsperger M., Crone E.A., Nieuwenhuis S. The role of the medial frontal cortex in cognitive control. Science. 2004. V. 306. № 5695. P. 443–447.
16. Van de Vijver I., Ridderinkhof K.R., Cohen M.X. Frontal oscillatory dynamics predict feedback learning and action adjustment.

17. Journal of cognitive neuroscience. 2011. V. 23. № 12. P. 4106–4121.

18. Thiele A., Bellgrove M.A. Neuromodulation of attention. Neuron. 2018. V. 97. № 4. P. 769–785.
19. Posner M.I., Rothbart M.K., Sheese B.E., Voelker P. Developing attention: Behavioral and brain mechanisms. Advances in Neuroscience. 2014. Article ID 405094.
20. Kichigina V.F. Dopaminergic regulation of theta activity of septohippocampal neuron in the awake rabbit. Zhurnal vysshei nervnoi deiatelnosti imeni I.P. Pavlova. 2004. V. 54. № 2. P. 210–215.
21. Puig M.V., Gener T. Serotonin modulation of prefronto-hippocampal rhythms in health and disease. ACS chemical neuroscience. 2015. V. 6. № 7. P. 1017–1025.
22. Clayton M.S., Yeung N., Kadosh R.C. The roles of cortical oscillations in sustained attention. Trends in cognitive sciences. 2015.  V. 19. № 4. P. 188–195.
23. Stitt I., Zhou Z.C., Radtke-Schuller S., Fröhlich F. Arousal dependent modulation of thalamo-cortical functional interaction. Nature communications. 2018. V. 9. № 1. P. 24–55.
24. Yu C., Li Y., Stitt I.M., Zhou Z.C., Sellers K.K., Frohlich F. Theta oscillations organize spiking activity in higher-order visual thalamus during sustained attention. ENeuro. 2018. V. 5. № 1. P. 1–11.
25. Nakajima M., Schmitt L.I., Halassa M.M. Prefrontal Cortex Regulates Sensory Filtering through a Basal Ganglia-to-Thalamus Pathway. Neuron. 2019. V. 103. № 1. P. 445–458.
26. Helfrich R.F., Fiebelkorn I.C., Szczepanski S.M., Lin J.J., Parvizi J., Knight R.T., Kastner S. Neural mechanisms of sustained attention are rhythmic. Neuron. 2018. V. 99. № 4. P. 854–865.
27. Fiebelkorn I.C., Pinsk M.A., Kastner S. A dynamic interplay within the frontoparietal network underlies rhythmic spatial attention. Neuron. 2018. V. 99. № 4. P. 842–853.
28. Davidson M.J., Alais D., van Boxtel J.J., Tsuchiya N. Attention periodically samples competing stimuli during binocular rivalry. Elife. 2018. V. 7. P. 408–468.
29. Jia J., Liu L., Fang F., Luo H. Sequential sampling of visual objects during sustained attention. PLoS biology. 2017. V. 15. № 6. P. e2001903.
30. Holcombe A.O., Chen W.Y. Splitting attention reduces temporal resolution from 7 Hz for tracking one object to< 3 Hz when tracking three. Journal of vision. 2013. V. 13. № 11(12). P. 11–19.
31. Womelsdorf T., Fries P. The role of neuronal synchronization in selective attention. Current opinion in neurobiology. 2007. V. 17. № 2. P. 154–160.
32. Herrmann C.S., Strüber D., Helfrich R.F., Engel A.K. EEG oscillations: from correlation to causality. International Journal of Psychophysiology. 2016. V. 103. P. 12–21.
33. Lisman J.E., Jensen O. The theta-gamma neural code. Neuron. 2013. V. 77. № 6. P. 1002–1016.
34. Bagur S., Benchenane K. The Theta Rhythm Mixes and Matches Gamma Oscillations Cycle by Cycle. Neuron. 2018. V. 100. № 4. P. 768–771. 34. Wolinski N., Cooper N.R., Sauseng P., Romei V. The speed of parietal theta frequency drives visuospatial working memory capacity. PLoS biology. 2018. V. 16. № 3. P. e2005348.
35. Liesefeld H.R., Müller H.J. Current directions in visual working memory research: An introduction and emerging insights. British Journal of Psychology. 2019. V. 110. № 2. P.193–206.
36. Sellers K.K., Yu C., Zhou Z.C., Stitt I., Li Y., Radtke-Schuller S., Alagapan S., Fröhlich F. Oscillatory dynamics in the frontoparietal attention network during sustained attention in the ferret. Cell reports. 2016. V. 16. № 11. P. 2864–2874.
37. Gregoriou G.G., Rossi A.F., Ungerleider L.G., Desimone R. Lesions of prefrontal cortex reduce attentional modulation of neuronal responses and synchrony in V4. Nature neuroscience. 2014. V. 17. № 7. P. 1003–1011.
38. Van de Vijver I., Ridderinkhof K.R., Cohen M.X. Frontal oscillatory dynamics predict feedback learning and action adjustment. Journal of cognitive neuroscience. 2011. V. 23. № 12. P. 4106–4121.
39. Oehrn C.R., Hanslmayr S., Fell J., Deuker L., Kremers N.A., Do Lam A.T., Elger C.E., Axmacher N. Neural communication patterns underlying conflict detection, resolution, and adaptation. Journal of Neuroscience. 2014. V.34. № 31. P. 10438–10452.